Монастырь был задуман как подворье Иоанно-Богословской женской общины, созданной Иоанном Сергиевым (Кронштадтским) в своём родном селе Сура. 8 мая 1900 года было освящено место для подворья, а 16 сентября епископ Ямбургский Борис (Плотников) совершил его закладку.
В 1901 году община получила статус монастыря, а подворье стало самостоятельной обителью.
Нижний храм преподобного Иоанна Рыльского собора Двунадесяти апостолов был освящён 17 января 1901 года Иоанном Кронштадтским; главный храм, занимающий два верхних этажа, освящён 17 ноября 1902 года митрополитом Антонием при участии отца Иоанна.
В 1903—1908 годах был построен пятиэтажный дом для причта и желающих жить при монастыре, здание лазарета, иконописной и рукодельной мастерских и келий; в подвальном этаже храма возведена церковь-усыпальница, освящённая во имя пророка Илии и святой царицы Феодоры (небесных покровителей родителей протоиерея Иоанна) 21 декабря 1908 года — на следующий после кончины отца Иоанна день. В этот же день церковь была освящена, а на следующий день отца Иоанна похоронили в беломраморной гробнице в подвальном этаже. У гробницы отца Иоанна совершались исцеления, только в 1909 году их было двенадцать. Вскоре по смерти устроителя монастыря Святейший синод опубликовал рескрипт от 12 января 1909 года императора Николая II на имя митрополита Санкт-Петербургского Антония и вынесенное Синодом определение от 15 января, которым, в частности, «Иоанно-Богословский в С.-Петербурге женский монастырь, в коем покоится ныне тело почившего» возводился в степень первоклассного.
В 1919 обитель была обращена большевиками в трудовую коммуну, в 1923 году — ликвидирована (сёстры жили в ней ещё три года). После захвата в 1922 году епархиального управления в Петрограде сторонниками обновленчества, община обители примкнула к так называемой Петроградской автокефалии, во главе которой после ссылки архиепископа Алексия (Симанского) стал епископ Николай (Ярушевич). После ареста и ссылки последнего, 12 мая 1923 года, под давлением властей движимое и недвижимое имущество монастыря было передано обновленческой общине (двадцатке); 19 мая того же года губернский исполнительный комитет принял решение о ликвидации монастыря, что удалось осуществить только в ноябре (из-за протестов обновленческого руководства). Здания монастыря были переданы мелиоративному техникуму; в марте 1926 года был замурован вход в усыпальницу отца Иоанна. Почти все монахини были в начале 1930-х годов арестованы и приговорены к ссылке в Казахстан.
В 1989 году монастырь возвращён епархии и открыт как подворье Пюхтицкого монастыря. В октябре 1989 года первые конторы выехали из монастырских зданий. Были освобождены помещения первого этажа с храмом преподобного Иоанна Рыльского, а также подземная церковь-усыпальница. Было решено произвести срочный ремонт и освятить церковь преподобного Иоанна Рыльского в день празднования его памяти и день рождения Иоанна Кронштадтского — 1 ноября по новому стилю. Менее чем за две недели инокини Пюхтицкого монастыря под руководством игуменьи Варвары и жившие в Ленинграде почитатели праведного Иоанна Кронштадтского выполнили основные отделочные работы.
Накануне праздника, 31 октября 1989 года, в храме преподобного Иоанна Рыльского было совершено всенощное бдение — первое после 66-летнего перерыва. Весть о возрождении Иоанновской обители быстро распространилась по городу. 1 ноября, в день освящения, большинство верующих не смогло поместиться в сравнительно небольшую церковь, и ход богослужения транслировался для них через динамики. Присутствовали представители местного телевидения и прессы. Митрополит Ленинградский и Новгородский Алексий (Ридигер) возглавил чин освящения храма преподобного Иоанна Рыльского и престола, а затем возглавил торжественное богослужение.
12 июля 1991 года, в день престольного праздника, патриарх Алексий II освятил верхний храм во имя Двенадцати Апостолов.
С 25 декабря 1991 года монастырь является ставропигиальным.